在清水裡泡三次，在血水裡浴三次，在鹼水裡煮三次，我們就會純淨得不能再純淨了。
——列夫·尼古拉耶維奇·托爾斯泰（世界文學史上最傑出的作家之一）
半年之後，在毛利元就的親自策劃下，由其三子小早川隆景率因島村上、來島村上、小早川、兒玉、投降的屋代島白井等諸路水軍，聯合圍剿村上武吉的本城能島城！
本來要覆滅已入愁城的村上武吉對小早川隆景來說是易如反掌，但小早川隆景因惋惜村上武吉的武勇捨棄了正面進攻，反而冒險單身上島入城勸降；村上武吉畢竟是個鐵錚錚的海上男兒，眼見小早川隆景仁勇的氣概，他大為感動於是接受了小早川隆景的說服迴歸毛利家族，從此忠心不二。
這時，稱霸畿內的織田信長已率軍將攝津一向宗的本寺石山本願寺包圍數年；逼於無奈之下，已將近彈盡糧絕的本願寺方向他們的盟友毛利家族求取大批軍用物資。
於是，毛利元就便下令村上武吉由海路運送入本願寺，能島村上家族本來就是異常熱誠的一向宗徒；村上武吉不敢懈怠，很快便組織了一支由八百艘各式船舶組成的船隊出發。
運送途中，村上水軍與織田家的九鬼水軍、安宅水軍於木津川口遭遇，村上水軍倚仗本身精熟的操舵技術將織田水軍打得七零八落，從此村上武吉就成了織田家族進攻本願寺的頭痛人物。
為了有效反制村上水軍，織田信長採用雙管齊下的方法，一方面離間已有心結的來島村上家族與能島村上家族，另一方面集中近江國友村的鐵匠跟伊勢國熊野的船匠，由九鬼嘉隆與瀧川一益領導開發新武器鐵甲船。
天正六年，村上武吉一如往日統領水軍部隊運送軍物資進本願寺，但就在木津川口村上武吉的水軍再次遇上了織田家族的熊野水軍；九鬼嘉隆的六艘鐵甲船，披上鐵甲的戰船使以往百戰百勝的燒夷戰術失去效用，同時船上負載的大筒和鐵炮也發揮威力痛擊村上水軍，村上武吉大敗而回。
沒過多久，在織田家族部將羽柴秀吉的勸誘下，來島村上家族當代家督村上通總反出毛利家族改投織田家族；此事使毛利家族陷入驚慌，毛利家族在與因島、能島兩村上家族再度重申盟約後聯合出兵聲討來島村上家族，並於六月份對來島村上家族本城來島城發動了總攻擊。
在村上武吉的猛烈進攻下，來島城失陷，村上通總匆忙逃往京都投向羽柴秀吉，之後羽柴秀吉讓他改以居地為姓，易名來島通總，落入毛利家族掌握的來島城則被賜為村上武吉作為領地。
與海賊大名九鬼嘉隆成為織田家族水軍總大將一樣，屢立戰功的村上武吉，在獲得來島城以後也成為毛利家族的水軍總大將；相比較而言，海賊三雄中的最後一雄來島通總，就要弱了許多。
在來島通總父親村上通康的時代，由於河野通直無子，有意收女婿村上通康為養子繼承自己的家族，但是卻受到河野家族所有重臣的強力反對，因為河野家族的家臣團多是傾向由予州分家當代家督河野通存之子河野通政為家族繼承人，雙方為此幾近兵戎相向。
最後還是由豐後大友家族家督出面調解，河野通直退讓隱居，由河野通政繼位家督；但是河野通政不久即病故，遂以其弟河野通宣繼承，後來河野通宣娶了伊予高仙城主河野通吉的遺孀，遂以其子牛福丸為繼承人。
由於河野通吉生前為了河野家族宗家和予州分家的和諧多次奔走，同時擅長內政在領民中威信很高，所以河野家族的主權至此終於確認。
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不論如何這次爭端的結果，對村上通康並無益處，家中主權從主家傳到分家，再從分家傳到分家的分家，就是身為河野通直直系血親的自己完全沒份；儘管在村上通康一代，這股怨氣並未真正發作，但傳承到了其子村上通總身上後，雙方君臣關係卻因此惡化。
村上通康辭世後，其遺下的兒子中，長子村上通年改繼承得居氏、次子村上吉清庶出、三男又右衛門早故，因此由年僅七歲的四子村上通總承繼家督之位，以長子和家族重臣村上吉繼輔佐。
後來毛利家族和大友家族在築前展開攻防戰，基於河野家族和毛利家族的同盟以及自父親村上通康以來和毛利家族的良好關係，村上通總率領來島村上水軍加入毛利家族一方。
然而，同時領軍出戰的能島水軍之主村上武吉卻接受了大友宗麟的勸說，無視毛利家族下達的命令，自行將水軍開往周防上關，導致來島村上水軍陷入獨戰大友水軍的苦戰困境，造成來島水軍極大的損失，此後來島村上家族與能島村上家族徹底反目。
再往後的木津川口之戰，由於來島村上家族多是信奉曹洞宗，村上通總對救援一向宗一事並不積極，僅由其家族重臣村上吉繼出戰；毛利家族方面則讓村上武吉擔任主將，率領三島村上水軍八百艘各式戰船組成的船隊出發，並在木津川口大敗織田水軍。
第二次木津川口之戰時，三島村上水軍在木津川口為織田家族九鬼水軍的鐵甲船大敗，使毛利家族痛失以往在水上的戰鬥優勢；與此同時，河野家族也意圖削減村上通總徵收帆別錢的利益，要求上繳一部份給主家河野家族。
至此，村上通總自父輩以來對河野家族長年來的不滿終於爆發；村上通總對河野家族家督之位有著潛在的渴望，對本有機會卻又不再可能入手的利益有著最大的不甘與野心，對父親本來有機會可繼承為河野家族家督卻不成，有著相當大的怨氣。
尤其當時通總年紀仍小，所以更容易因為對事情的看法不成熟而有著自我判斷黑白的刻板印象留存，而在心中潛藏了對河野家族的不忿，甚至有意願替父親奪來這家督之位！
村上通總聯合風早郡的二神豐前守和來島村上家族的村上吉高，向河野家族樹起反旗，透過羽柴秀吉的使者接觸織田家族，並且攻滅靈仙山城的中川家族和幸門城正岡家族，後二神豐前守意圖襲殺野間郡高仙山城主池原通成，但是以失敗告終。
於是，二神豐前守隨即率軍進攻高仙山城，但是再度兵敗，只能投入來島城依附村上通總；當時村上通總起兵，未得到重臣村上吉繼的認同，以吉繼為首的一部分家臣依然留在河野家族。
反叛沒有持續多久，局勢就發生急劇逆轉；毛利家族為防因島、能島兩家村上水軍有與來島村上水軍相同的行為，便要求兩家再度重申盟約，後聯合出兵聲討來島村上家族，同時以能島村上家族為主攻入越智郡大島、風早郡忽那島和來島村上家族交戰。
儘管村上通總和二神重成一度擊退來犯的毛利軍隊，但在因島村上家族、河野家族也加入戰局後，在兵力懸殊下村上通總先於惠良山城戰敗，後於當年六月，龍門城、靈仙山城相繼陷落，連居城來島城亦不保，走投無路的村上通總，只得透過羽柴秀吉正式向織田家族投誠。